Já se passaram cinco anos desde que Laura e Carmilla venceram o apocalipse e Carmilla se tornou uma humana mortal genuína. Eles se instalaram em um apartamento aconchegante no centro de Toronto. Laura continua aprimorando suas habilidades jornalísticas enquanto Carmilla se adapta a um estilo de vida não-vampiro. Sua felicidade doméstica é repentinamente interrompida quando Carmilla começa a mostrar sinais de "renovação" - desde o gosto por guloseimas sangrentas até mordidas acidentais - enquanto Laura começa a ter sonhos bizarros e fantasmagóricos. O casal agora deve recrutar seus velhos amigos da Universidade Silas para descobrir a ameaça sobrenatural desconhecida e salvar a humanidade – incluindo a de Carmilla.